Pärast koomiksi sündmusi tie-in Halo: Ülestõus, kapten juht jookseb Ida-Aafrikas, kus ta on leitud Johnson ja vahekohtunik. Pealik Johnson ja ettevõte võitlevad džunglis paktiga ja jõuavad ÜRO Julgeolekunõukogu eelposti. Siin kavandavad Keyes ja Lord Hood viimast pingutust, et peatada pakti juht, tõe kõrge prohvet, Aktiveerimast eelkäija artefakti, mis on paljastatud väljaspool New Mombasa linna varemeid. Pealik puhastab õhutõrjepakti kaitsemehhanismid, et Hood saaks Viimased maa Laevad prohveti vastu juhtida, kuid tõde aktiveerib maetud artefakti, luues slipspace portaali, kuhu ta ja tema järgijad sisenevad. Läheduses maandub üleujutustega nakatunud laev; eliitväed saabuvad ja klaasistavad üleujutusega nakatunud maa-alasid, peatades ohu. Pärast teadet, mille Cortana lahkus Üleujutuslaeva pardale, jälgivad Pealik, vahekohtunik, eliit, Johnson, Keyes ja nende väed portaali kaudu Tõde. Nendega liitumine on 343 Guilty Spark, kes aitab pealikku, kuna tal pole pärast oma ringmaailma hävitamist mingit funktsiooni täita. Portaali kaudu reisides avastavad inimesed ja Eliit tohutu kunstliku struktuuri, mida tuntakse kui Ark, kaugel Linnutee galaktika servadest. Siin saab tõde kõik halod eemalt aktiveerida. Üleujutus saabub pardal kõrge Heategevus täies jõus, hakates Installatsiooni nakatama. Tõde tabab Johnsoni, kuna ta vajab Forerunneri tehnoloogia kasutamiseks inimest. Keyes tapetakse päästekatsel ja Johnson on sunnitud rõngad aktiveerima. Gravemind sepistab tõe peatamiseks vaherahu pealiku ja Vahekohtunikuga. Vahekohtunik, Ülemmeister ja Üleujutusjõud saabuvad ja vallutavad tõe valvurid, päästes Johnsoni ja peatades installatsioonide aktiveerimise. Pärast seda, kui vahekohtunik tõe tapab, lülitab Gravemind pealiku ja vahekohtuniku sisse. Pealik, vahekohtunik ja Guilty Spark avastavad, et Ark ehitab veel ühe Halo, et asendada see, mille Pealik varem hävitas. Pealik otsustab selle Halo aktiveerida; ringworld kõrvaldaks laeva üleujutuste nakatumise, säästes samal ajal galaktikat hävitamisest. Sõrmuse aktiveerimiseks päästab Pealik Cortana, kellel on hävitatud Halo Aktiveerimisindeks, kõrgest heategevusest ja hävitab linna. Uuele Halole saabudes hoiatab Cortana, et Gravemind üritab end ringil uuesti üles ehitada. Pealik, vahekohtunik ja Johnson sõidavad Halo juhtimisruumi, et rõngas aktiveerida. Guilty Spark selgitab, et kuna rõngas pole veel valmis, hävitab enneaegne Aktiveerimine selle ja laeva. Kui Johnson ignoreerib tema hoiatust, haavab Guilty Spark teda surmavalt, et kaitsta "oma" sõrmust. Pealik hävitab Guilty Sparki, aktiveerib sõrmuse ja pääseb rõnga enesehävitamisest ÜRO Julgeolekunõukogu fregatil edasi Koiduni. Halo plahvatuse jõud põhjustab aga slipspace ' i portaali kokkuvarisemise, mille tulemuseks on ainult Forward to Dawn esikülg, mis kannab vahekohtunikku ja viib selle tagasi Maale. Maa peal peetakse inimpakti sõja langenud kangelaste mälestusteenistust, mille käigus vahekohtunik ja Lord Hood vahetavad lühidalt sõnu Langenud Ülemmeistri kohta. Pärast mälestusteenistust lahkuvad vahekohtunik ja tema Eliitvennad oma koduplaneedile Sangheliosele. Vahepeal tagumine pool edasi Koiduni triivib tundmatus ruumis. Cortana viskab hädamajaka maha, kuid tunnistab, et nende päästmiseni võib kuluda palju aastaid. Pealik siseneb krüoonilisse unne, käskides Cortanal " äratada mind, kui mind vajate."Kui mäng on lõpetatud legendaarsel raskusastmel, näitab stseen jätkuvalt tükki edasi Koiduni triivib tundmatu planeedi poole, mis on järjes tuntud kui" Reekviem", mis on kampaania peamine seade Halo 4.

Halo 3 on laskurmäng, kus mängijad kogevad mängimist peamiselt esimese isiku vaatenurgast. Suur osa mängust toimub jalgsi, kuid sisaldab ka segmente, mis on keskendunud sõidukivõitlusele. Relvade ja esemete tasakaalu mängus kohandati, et paremini kinni pidada "Halo kuldsest Kolmnurgast": need on relvad, granaadid ja lähivõitlusrünnakud, mis on Mängijale enamikus olukordades kättesaadavad. Mängijad võivad mõnda relva kahekordselt kasutada, loobudes granaatide ja lähivõitlusrünnakute kasutamisest kahe relva kombineeritud tulejõu kasuks. Paljud seeria eelmistes osades saadaval olevad relvad naasevad väikeste kosmeetiliste ja võimsuse muudatustega. Erinevalt eelmistest osamaksetest on mängija sekundaarne relv tema mängijamudelil nähtav, ümbrisega või üle mängija selja lükatud. Halo 3 tutvustab "tugirelvi", mis on tülikad kahe käega relvad, mis aeglustavad mängijat, kuid pakuvad vastutasuks oluliselt suuremat tulejõudu. Lisaks relvadele sisaldab mäng uut klassi varustust, mida nimetatakse varustuseks; neil esemetel on mitmesuguseid efekte, alates kaitsekraanidest kuni kilbi regenereerimise ja rakettideni. Korraga saab kaasas kanda ainult ühte seadet. Mängu sõidukikomponenti on laiendatud uute juhitavate ja ainult AI-ga sõidukitega.