Jahrzehnte in einer düsteren Zukunft wurde die Menschheit von monströsen Kreaturen namens Aragami an den Rand des Aussterbens getrieben, und eine sich ausbreitende, ätzende Asche bedeckt jetzt einen Großteil der Welt in tödlichen, unbewohnbaren Ascheländern. Überlebende drängen sich in isolierten unterirdischen Häfen, die von anpassungsfähigen God Eaters verteidigt werden, spezialisierten Kriegern, die der Asche standhalten und transformierende lebende Waffen, sogenannte God Arcs, einsetzen können, die jedoch oft nur als entbehrliche Hunde behandelt werden. Die Geschichte folgt einem jungen God Eater und seinen engen Gefährten, die, nachdem sie von ihrem Hafen verlassen wurden, den Crawler eines sympathischen Kapitäns übernehmen und durch die Ascheländer aufbrechen, sich immer gefährlicheren Aragami stellen und Hoffnungen auf die Rückeroberung der verwüsteten Welt aufdecken.

Plötzlich beginnen unbekannte Lebensformen, die "Orakelzellen" genannt werden, unkontrolliert alles Leben auf der Erde zu konsumieren. Ihr Heißhunger "verschlingen" und ihre bemerkenswerte Anpassungsfähigkeit bringen ihnen zuerst Angst, dann Ehrfurcht und schließlich den Namen "Aragami" ein. Angesichts eines Feindes, der gegen konventionelle Waffen völlig immun ist, bricht die städtische Zivilisation zusammen, und jeden Tag wird die Menschheit immer weiter in Richtung Ausrottung getrieben. Ein einziger Hoffnungsschimmer bleibt für die Menschheit. Nach der Entwicklung von "God Arcs" — lebenden Waffen, die Orakelzellen enthalten — erscheinen ihre Träger, die "God Eaters". In einer von verrückten Göttern verwüsteten Welt führen diese "God Eater" einen verzweifelten Krieg... Erstelle deinen Charakter und kämpfe in GOD EATER 3 für das Überleben der Menschheit. Wähle deine Waffe aus einer Vielzahl von Götterbögen aus und stelle dich brandneuen Aragamis in dynamischen Hochgeschwindigkeitsschlachten. Erkunde verwüstete Gebiete, die du in den vorherigen GOD EATER-Spielen noch nie gesehen hast.